sexta-feira, 19 de julho de 2013

Formigas Cortadeiras (Atta e Acromyrmex)

                                                                                                

Reino: Animalia
Classe: Insecta
Ordem: Hymenoptera
Família: Formicidae
Subfamília: Myrmicinae
Tribo: Attini

Explanação sobre as formigas da tribo Attini
A tribo Attini (Hymenoptera: Formicidae) compreende 14 gêneros com aproximadamente 230 espécies de formigas descritas, que se especializaram em uma dieta essencialmente fungívora. Os gêneros Mycocepurus, Myrmicocrypta, Apterostigma, Kalathomyrmex, Paramycetophylax, Mycetophylax, Mycetarotes, Cyphomyrmex, Mycetosoritis e Mycetagroicus formam os “atíneos inferiores”, representando formigas inconspícuas, com organização social simples e colônias quase imperceptíveis. Os gêneros derivados: Trachymyrmex, Sericomyrmex, Acromyrmex e Atta compõem os “atíneos superiores”, assim considerados por apresentarem as maiores colônias, maior tamanho dos indivíduos e maior complexidade social (Schultz & Brady, 2008; Mehdiabadi & Schultz, 2009).
Essa classificação exclui o gênero Pseudoatta, que ainda é um gênero taxonomicamente válido, mas atualmente é considerado como uma forma derivada de Acromyrmex (Sumner et al., 2004;Mehdiabadi & Schults, 2009).
As formigas da tribo Attini apresentam distribuição geográfica restrita ao continente americano com a maioria das espécies na região neotropical (Hölldobler & Wilson, 1990).
Além das formigas cultivadoras de fungo, a fungivoria ocorre em outras espécies de formigas, como é o caso de Euprenolepis procera (Emery), que é especializada em se alimentar de cogumelos (Witte & Maschwitz, 2008) e de formigas especialistas em predar o fungo cultivado pelas formigas da tribo Attini, como Gnamptogenys hartmani Wheeler (Dijkstra & Boomsma, 2003) e espécies de Megalomyrmex (Adams et al., 2000). Além de utilizarem o fungo na alimentação, as formigas podem usá-lo para reforçar a parede dos seus ninhos ou túneis de passagem, como é o caso de Azteca brevis.

Distribuição das formigas cortadeiras

As formigas da tribo Attini cultivam o seu fungo simbionte no interior dos ninhos, tendo como substrato uma variedade de material orgânico. Os gêneros Atta e Acromyrmex cortam partes frescas de vegetais, principalmente folhas, para o cultivo do fungo e por isso, são popularmente conhecidas como formigas cortadeiras. A nomenclatura do fungo cultivado pelas formigas do gênero Atta e Acromyrmex é controversa, recebendo diversos nomes, como: Leucoagaricus gongylophorus (este sendo o mais aceito atualmente), Leucocoprinus gongylophorus, Attamyces bromatificus, Pholota gongylophora (Moeller), dependendo do autor. A relação entre as formigas cortadeiras e fungos é conhecido desde 1874. Os demais gêneros cultivam o fungo sobre fezes e carcaças de insetos e material vegetal encontrado na serapilheira.
Cultivar o próprio alimento não é exclusividade dos seres humanos. Há 50 milhões de anos, antes que surgissem os primeiros povos agricultores, um grupo de formigas da subfamília Myrmicinae desenvolveu sua própria versão de agricultura. Estas formigas, pertencentes à tribo Attini, desenvolveram a capacidade de cultivar fungos que são utilizados na sua alimentação. E assim, como a espécie humana, estas formigas tornaram-se um belíssimo exemplo de sucesso biológico, formando colônias enormes de grande importância ecológica (Mueller et al., 2001).

Fungo   image

O fungo Leucoagaricus gongylophorus em ambiente natural e em condições de laboratório


O fungo cultivado pelos atíneos superiores (Atta e Acromyrmex) exibe um alto grau de “domesticação”, ou seja, uma série de adaptações para a vida conjunta com os atíneos, sendo provavelmente incapaz de levar vida livre. Além disso, somente o fungo simbionte dessas formigas produz o gongilídio, uma estrutura especializada da hifa que acumula nutrientes e é preferencialmente consumida pelas formigas. A transição para uma agricultura superior e, posteriormente, a utilização de partes frescas de plantas, recurso abundantemente disponível, foi o evento ecológico mais significante da tribo Attini.
A origem da fungicultura da tribo Attini é obscura, pelo fato de todas as representantes serem cultivadoras obrigatórias de fungos, não existindo qualquer associação facultativa entre atíneos e fungos que possa refletir o estágio primitivo desta associação. Mesmo os grupos mais próximos da tribo Attini não apresentam associação facultativa com fungos, podendo sugerir uma rápida transição evolutiva do ancestral caçador para as formigas cultivadoras de fungos.

Existem dois modelos principais que culminaram na fungicultura da tribo Attini. O mais tradicional e amplamente aceito postula que acidentalmente um fungo cresceu em ninhos de formigas tornando-se parte da sua dieta (consumo); em seguida, elas desenvolveram a habilidade de cultivá-lo adicionando substratos (cultivo); finalmente, surgiu a transmissão vertical do fungo simbionte, isto é, a transferência do fungo do ninho de origem para os ninhos descendentes (transmissão) (Weber, 1972). O modelo alternativo reordena estes eventos, sendo que as formigas eram utilizadas como vetores para a dispersão de um fungo especializado (transmissão). Posteriormente, as formigas passaram a consumir o fungo (consumo) e depois a cultivá-lo (cultivo). Todavia, ainda não está claro se a fungicultura em atíneos surgiu de um ancestral micofágico ou de um fungo que utilizava formigas como vetores (Mueller et al., 2001). Mas, análises filogenéticas recentes confirmaram a origem única do hábito micófago dessas formigas há aproximadamente 50 milhões de anos atrás, na América do Sul (Schultz & Brady, 2008).

Os jardins de fungos dos atíneos estão sob constante pressão de parasitismo por microorganismos que são competitivamente superiores ao fungo cultivado pelas formigas. O fungo parasita do gênero Escovopsis é o mais frequente e parasita os ninhos da maioria dos gêneros da tribo Attini. Esse fungo é altamente patogênico, sendo capaz de destruir os jardins de fungos das formigas e condenar toda a colônia (Currie et al., 1999a). Escovopsis é um micoparasita que secreta substâncias que degradam as células dos fungos cultivados pelas formigas e absorve os nutrientes liberados (Reynolds & Currie, 2004). O gênero Escovopsis é especializado em jardins de fungos de atíneos e ainda não foi isolado de nenhum outro local, nem mesmo no solo adjacente aos ninhos. A transmissão de Escovopsis é exclusivamente horizontal, sendo que inquilinos que visitam os ninhos das formigas podem ser responsáveis por dispersar este parasita.
A associação envolvendo as formigas da tribo Attini e as bactérias filamentosas (actinobactérias) do gênero Pseudonocardia foi revelada por Currie et al. (1999b). As actinobactérias são encontradas em estruturas especializadas nas cutículas das operárias das formigas de vários gêneros da tribo Attini, podendo ser rara ou ausente em Atta sp. (Mueller et al., 2008).
Inicialmente foi atribuído para as bactérias filamentosas o papel de secretar metabólitos secundários com propriedades antifúngicas que podem inibir o crescimento de Escovopsis (Currie et al., 1999b). No entanto, a co-evolução entre atíneos-Pseudonocardia-Escovopsis está sendo reavaliada (Mueller et al., 2008; Muller, 2012). Estudos indicaram que no tegumento de operárias de formigas da tribo Attini pode conter além de Pseudonocardia, uma grande diversidade de actinobactérias (Kost et al., 2007, Mueller et al., 2008).

Fundação e estabelecimento dos formigueiros
No interior dos formigueiros são encontradas castas permanentes e temporárias. As castas temporárias são constituídas pelas fêmeas e machos alados que aparecem somente no interior das colônias em determinadas épocas do ano, para realizarem o voo nupcial e a fundação de novos ninhos. No Sudeste e Centro Oeste do Brasil, esse fenômeno ocorre de setembro a dezembro e, no Sul, vai de junho a dezembro. São épocas que coincidem, em boa parte, com o início do período das chuvas e com a fase mais quente do ano.
Os machos não desempenham função na colônia que os gerou e apenas recebem alimento de suas irmãs enquanto aguardam o voo nupcial. A longevidade deles é curta, morrendo logo após o voo nupcial. As fêmeas aladas, que após a cópula são chamadas de rainhas, desempenham a função de fundar novas colônias e por ovos. As castas permanentes abrangem a rainha e as inúmeras operárias ápteras que se encarregam das diversas tarefas na colônia (Hölldobler & Wilson, 1990; Hölldobler & Wilson, 2011).
 

Formigueiro (2)  

O corte no terreno mostra as câmaras do formigueiro.  Na segunda foto vê-se o aglomerado de terra acima das câmaras principais no subsolo


A fundação de um novo formigueiro inicia-se com o voo nupcial, em que as fêmeas aladas virgens partem do ninho de origem e são inseminadas por um ou mais machos. Antes de partir para o voo nupcial, a fêmea coleta um pedaço do fungo simbionte do ninho de origem e armazena-o em sua cavidade infra-bucal. Após a fecundação, as rainhas descem ao solo e retiram suas asas com o auxílio da musculatura do tórax e das pernas medianas e procuram o local mais apropriado para iniciar a construção de seu ninho (Hölldobler & Wilson, 1990). A rainha perfura o solo abrindo um canal com profundidade de 8 a 25 cm, ao final do qual ela constrói uma câmara inicial e veda o canal com terra escavada na própria câmara e, desse modo, está fundada uma nova colônia: de início, apenas a rainha e sua câmara, cuja construção dura aproximadamente 10 horas.
Para as espécies de Atta, o voo nupcial ocorre somente quando o formigueiro tem 38 meses de idade, sendo depois repetido todos os anos. A partir desse momento o formigueiro é considerado adulto (Autuori, 1941). Para os demais gêneros da tribo, ainda não há informações sobre a idade em que o formigueiro realiza o primeiro voo nupcial.Cada rainha de Atta sexdens (Linnaeus) pode ser fecundada por até cinco machos (Fjerdingstad & Boomsma, 2000). As rainhas de Atta colombica Guérin-Méneville copulam com seis ou sete machos (Evison & Hughes, 2011). As rainhas de Atta octospinosus podem copular com dois a 10 machos (Boomsma et al., 1999). Em Sericomyrmex amabalis Wheeler, as rainhas copulam com dois machos. Em contraste, as rainhas dos demais gêneros da tribo Attini são fecundadas por um único macho (Murakami et al., 2000).

Formigas Cortadeiras ( As Saúvas)

Formigas-Cortadeiras - Atta e Acromyrmex
 
A cópula múltipla das rainhas diminui o relacionamento entre as operárias dentro da colônia e o aumento da diversidade genética pode conferir a resistência contra doenças (Hughes et al., 2008). Os acasalamentos múltiplos também conferem uma vantagem adaptativa, pois o aumento da diversidade genética dentro das colônias de formigas cortadeiras fornece um sistema de castas geneticamente-baseadas. Existe uma grande influência genética na determinação dos diferentes tamanhos de operárias de formigas cortadeiras, ou seja, operárias de tamanhos diferentes teriam paternidades diferentes. Isso representa uma quebra do paradigma de que as castas polimórficas de operárias tivessem um controle não-genético, sendo influenciadas apenas por sinais ambientais (Evison & Hughes, 2011).

image   Acromyrmex versicolor

Cópula de fêmea alada Acromyrmex versicolor com vários machos, na maioria das vezes a cópula acontece no chão


As rainhas das formigas cortadeiras preferem locais mais destituídos de vegetação (áreas abertas) para estabelecer o novo ninho (Vasconcelos, 1990). Essas áreas são geralmente caracterizadas pela abundância de plantas herbáceas, que é o principal recurso para as colônias incipientes. As primeiras operárias produzidas pela rainha de Atta são menores do que as demais produzidas por uma colônia madura e essas operárias forrageiam mais eficientemente em plantas herbáceas (Wetterer, 1994).
Após a escavação do ninho, a rainha de Atta regurgita o fungo armazenado na sua cavidade infra-bucal e põe os primeiros ovos. Além dos ovos reprodutivos, as rainhas colocam ovos tróficos, que servem para a alimentação e para o cultivo do fungo. Esses ovos de alimentação no gênero Atta medem 0,65mm de comprimento por 0,45mm de largura. Têm praticamente o dobro do volume dos ovos reprodutivos e se apresentam como uma gota de líquido, envolta numa película que se rompe à menor pressão. A rainha põe cerca de dez ovos de alimentação para cada ovo fecundado, na época em que começam a eclodir as primeiras larvas. A rainha cultiva o fungo (com suas próprias fezes e secreções) e cuida da prole até o surgimento das primeiras operárias.

O período de pré-oviposição é de cinco dias; o período de incubação dos ovos é de 25 dias; o período larval é de 22 dias; e o período de pupa é de 10 dias. As primeiras operárias permanecem no interior do ninho cerca de 20 dias, antes de entrarem em contato com o exterior. Após esse período, as operárias começam a forragear nas proximidades do ninho. Após 14 meses de fundação do formigueiro elas abrem um segundo orifício (olheiro) na colônia e a partir daí o sauveiro expande-se rapidamente. A rainha cessa os cuidados com a prole e com o fungo e a partir desse momento a sua única função é por ovos. As operárias apresentam uma longevidade de 2 a 3 meses (Autuori, 1942; Hölldobler & Wilson, 1990). A longevidade média das rainhas de Atta é de 8,5 anos (Boer et al., 2009), podendo chegar a 20 anos, em condições de laboratório (Autuori, 1950b). Em Acromyrmex, essa longevidade em laboratório pode chegar a 10 anos (Weber, 1972). Para os demais gêneros da tribo Attini, há carência de informações sobre o ciclo de vida das colônias.

Oviposição (3) Oviposição (1)Oviposição (2)

Ovoposição feita pela rainha logo após a construção do ninho (o ponto branco no gáster é um ovo)


A porcentagem de sobrevivência das rainhas de Atta durante os primeiros 15 meses após o voo nupcial é de apenas 0,05%, devido a vários fatores adversos à rainha durante o voo nupcial e o estabelecimento de sua colônia. Dentre estes fatores, destaca-se a predação por aves, sapos, lagartos, tatus, besouros como Canthon spp. e formigas, tais como Solenopsis, Paratrechina, Eciton, entre outros (Autuori, 1950a). A mortalidade imediatamente após a instalação das novas colônias é muito alta. De 3.558 colônias incipientes de Atta sexdens, somente 2,5% estavam vivas após 3 meses (Autuori, 1950a). Somente 34 de 296 colônias de Acromyrmex balzani (Emery) e 13 de 154 colônias de Acromyrmex niger (F. Smith) estavam vivas um ano após a sua fundação. Vários fatores contribuem para a mortalidade das colônias incipientes, dentre estes a predação, o fracasso no crescimento do fungo, chuvas fortes que podem afogar a rainha e sua prole inicial, além de destruir o fungo simbionte, e o ataque de entomopatógenos ou antagonistas ao fungo simbionte e às rainhas (Autuori, 1950a; Fowler, 1992).

 
Ciclo.do.Formigueiro
 

Com exceção do gênero Atta, em que a fundação do ninho é claustral, isto é, a rainha fecha-se em uma câmara subterrânea e produz a sua primeira prole sem sair para forragear, a fundação do ninho dos demais gêneros da tribo Attini é semi-claustral, ou seja, a rainha sai para forragear na tentativa de garantir uma melhor formação do jardim de fungo, apesar do perigo de predação. Essa variação no modo de fundação do ninho entre essas formigas está associada principalmente ao tamanho do corpo da rainha, que é de 20 a 27 mm de comprimento em Atta e de 4,5 a 10,5 mm nos demais gêneros. As rainhas de Atta são significativamente maiores do que as rainhas dos demais gêneros e podem armazenar grandes quantidades de lipídios, carboidratos e proteínas (Fernández-Marín et al., 2004; Seal, 2009). No entanto, foi observado que as rainhas de Atta podem se alimentar do fungo e de ovos tróficos durante a fundação do ninho (Augustin et al., 2011).
Nos Hymenoptera sociais, todos os machos são haplóides, enquanto as fêmeas são diplóides e podem diferenciar-se em fêmeas reprodutivas (rainhas) ou operárias. As operárias possuem ovários funcionais, mas não acasalam, pois a sua função é desempenhar as tarefas de forrageamento, defesa da colônia, cuidados com a prole e a rainha, etc. (Hölldobler & Wilson, 1990).
As operárias de Acromyrmex raramente põem ovos na presença da rainha, mas em colônias órfãs é comum a postura de ovos não fertilizados, que se desenvolvem em machos. Isso indica que a rainha pode controlar e monopolizar a produção de machos pelas operárias e que as operárias só se reproduzem quando a rainha morre ou é afastada da colônia (Camargo et al., 2006).
Em Acromyrmex subterraneus brunneus Forel não há diferenças morfológicas na genitália de machos provenientes de colônias que apresentam a rainha e de colônias órfãs, embora alguns machos produzidos pelas operárias são significativamente menores do que aqueles produzidos pela rainha. Entretanto, não há indicação de que os machos produzidos pelas operárias sejam incapazes de se reproduzirem, pois ambos têm genitálias idênticas que variam somente em tamanho (Camargo et al., 2005).
Ao contrário do que acontece com as operárias do gênero Acromyrmex, a fertilidade das operárias de Atta é baixa, pois a maioria dos ninhos órfãos não produz nenhuma prole (Dijkstra & Boomsma, 2006). O significado biológico da reprodução das operárias ainda é desconhecido e só permite concluir que os machos produzidos pelas operárias podem acasalar, representando uma alternativa na reprodução destas formigas (Camargo et al., 2006).

Tamanho da colônia e estrutura social
As sociedades maduras de algumas espécies de Atta são compostas de milhares de operárias polimórficas que habitam enormes ninhos subterrâneos com centenas de câmaras interconectadas (Weber, 1972). As espécies dos gêneros Acromyrmex e Atta constroem os maiores ninhos entre os atíneos. Os ninhos de Acromyrmex podem apresentar terra solta na superfície do solo, mas algumas espécies, como a Atta laevigata, fazem seu ninho superficialmente coberto de palha, fragmentos e outros resíduos vegetais, enquanto outras constroem ninhos subterrâneos, sem que se perceba a terra escavada.
Os ninhos de algumas espécies apresentam mais de uma câmara, podendo chegar a 26 câmaras e alcançar quatro metros de profundidade (Forti et al., 2006; Verza et al., 2007). Algumas espécies apresentam plasticidade durante a nidificação de acordo com a temperatura do solo, ou seja, os ninhos são subterrâneos em locais mais quentes, e superficiais em locais mais frios (Bollazzi et al. 2008). As colônias de Acromyrmex, dependendo da espécie, podem conter de 17.500 a 270.000 operárias polimórficas (Fowler et al., 1986).

Arquitetura de um formigueiro
Arquitetura de um formigueiro
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Arquitetura de um formigueiro
Os ninhos de Atta são os maiores entre as formigas cultivadoras de fungos. Todas as espécies constroem seus ninhos no solo, podendo alcançar mais de 25 metros quadrados de área de terra solta na superfície (Zanetti et al., 2000b). Os ninhos de Atta laevigata (F. Smith) podem ter até 7.864 câmaras e alcançar sete metros de profundidade (Moreira et al., 2004). As sociedades maduras de algumas espécies de Atta são compostas de milhares de operárias altamente polimórficas, sendo que as colônias de Atta sexdens podem conter até oito milhões de indivíduos (Fowler et al., 1986). As gigantescas colônias de Atta representam os maiores superorganismos descobertos até o momento (Hölldobler & Wilson, 2008).

O Formigueiro da Saúva

Toda terra depositada vem do subsolo e sua deposição é mais intensa em certas épocas do ano. Geralmente, nos meses que antecedem a revoada o carregamento de terra intensifica-se. Por outro lado, o carregamento é praticamente nulo de dezembro a abril e por isso é bem mais difícil saber se a colônia está viva ou morta, nesse período. Formigueiros jovens depositam pouca quantidade de terra na superfície do solo. Mas, durante o segundo e terceiro anos de vida, a deposição de terra solta acentua-se.

Divisão de trabalho
Dois padrões de divisão de trabalho são reconhecidos em insetos sociais, sendo o polietismo etário, relacionado com a idade do indivíduo e o polimorfismo morfológico que está relacionado ao tamanho ou forma do indivíduo no desempenho de uma tarefa (Hölldobler & Wilson, 1990).
As espécies C. rimosus, Acromyrmex subterraneus brunneus e Acromyrmex versicolor (Pergande) apresentam polietismo etário, onde as operárias imaturas permanecem dentro do ninho e as operárias mais velhas executam atividades fora do ninho. Inicialmente, todas as operárias estão envolvidas no cultivo do fungo e cuidados com a prole. Depois da terceira e quarta semanas de vida, as operárias começam a participar de atividades fora do ninho (Julian & Fewell, 2004; Camargo et al., 2007).
O polietismo etário está relacionado à probabilidade de aumentar a expectativa de vida das operárias quando realizam atividades dentro do ninho e está relacionado também ao aumento do risco de mortalidade durante a realização de atividades fora do ninho (Wakano et al., 1998).
Entre as formigas da tribo Attini, somente as espécies dos dois gêneros de formigas cortadeiras, Acromyrmex e Atta, são caracterizadas pelo alto polimorfismo em sua casta operária, apresentando grandes diferenças no tamanho e na proporção anatômica. Este notável polimorfismo reflete em uma complexa divisão de trabalho dentro das colônias. A diferenciação morfológica entre as operárias de Atta é bem mais visível que em Acromyrmex, sendo que em ninhos de Acromyrmex existem essencialmente duas castas de operárias (Wetterer, 1999).
O forrageamento e a defesa da colônia são tarefas realizadas por operárias maiores, enquanto que os cuidados com o fungo e cuidados com a prole são tarefas realizadas pelas operárias menores (Hölldobler & Wilson, 1990).

Em Acromyrmex subterraneus bruneus, pode-se verificar até quatro tamanhos de operárias
pelas medidas da cápsula cefálica:
1) muito pequena, 0,7-0,8 mm;
2) pequena, 0,9-1,1 mm;
3) média, 1,2-1,6 mm
4) grande, 1,7-2,0 mm.

Cada tamanho de operária pode ser considerada como uma casta diferente, pois as operárias desempenham tarefas diferentes (Forti et al., 2004)
Em Atta sexdens, pelo menos quatro castas de operárias são encontradas:
1) jardineiras: cuja largura da cápsula cefálica é de 0,8-1,0 mm, desempenham a função de cuidar do jardim de fungo, da prole e da rainha;
2) generalistas: a largura da cápsula cefálica é de 1,4mm, desempenham vários tipos de atividades, como degradação da vegetação antes da incorporação no fungo, transporte de operárias, assistência à prole durante a ecdise, cuidados com a rainha e descarte de lixo;
3) forrageadoras e escavadoras: cuja largura da cápsula cefálica é de 2,0-2,2 mm. São as operárias que cortam e transportam o material vegetal e escavam as câmaras e canais do ninho;
4) soldados: a largura da cápsula cefálica é de 3,0 mm, desempenham a função de defender a colônia e podem auxiliar no corte de plantas (Wilson, 1980)


Castas do gênero Atta sexdens:
Castas.da.Atta

Cultivo do fungo
As formigas da tribo Attini são diferentes dos outros formicídeos, porque cultivam e não apenas coletam o alimento necessário à sobrevivência da sua própria colônia. As formigas carregam fragmentos orgânicos para o interior dos ninhos, que servem como substrato para o desenvolvimento do fungo de que se alimentam (De Fine Licht & Boomsma, 2010). O fungo simbionte não é, porém, o único alimento ingerido pelas operárias das formigas cortadeiras. Durante o processo de corte das folhas e o preparo do substrato vegetal para a incorporação ao fungo, as operárias ingerem seiva da planta (Littledyke & Cherrett, 1976).

As formigas da tribo Attini podem executar sete comportamentos durante o cultivo do fungo:
1) segurar o substrato coletado sobre o jardim de fungo;
2) lamber a superfície do substrato;
3) depositar fluído fecal;
4) pressionar o substrato com as mandíbulas nas mesmas áreas onde foi depositado o fluído fecal;
5) rasgar o substrato com significativa redução do tamanho;
6) inserir o substrato repicado na região apical do jardim de fungo; e,
7) incorporar o substrato no jardim de fungo, depositando hifas do fungo no substrato
recentemente inserido (Andrade et al., 2002; Camargo et al., 2006; Diniz & Bueno, 2010).


Em Myrmicocryptan sp. e Atta pilosum, o comportamento mais frequente é lamber a superfície do substrato, já os comportamentos de depositar fluido fecal, pressionar o substrato com as mandíbulas e rasgá-lo não são observados. Em Mycetarotes parallelus Emery, o comportamento mais frequente é lamber a superfície do substrato, já o comportamento de depositar fluido fecal é observado com pouca frequência e os comportamentos de pressionar e rasgar o substrato não são observados. Em Trachymyrmex fuscus Emery, Trachymyrmexn sp, Acromyrmex disciger (Mayr), Atta balzani, Atta crassispinus, Acromyrmex rugosus (F. Smith) e Atta sexdens rubropilosa todos os comportamentos são observados, sendo que o comportamento de lamber a superfície do material é o mais frequente (Andrade et al., 2002; Camargo et al., 2006; Diniz & Bueno, 2010).
O processo de cultivo do fungo pode ser dividido em três fases: A primeira fase é o tratamento físico em que as operárias seguram e lambem o substrato. O tratamento físico ocorre quando o substrato é levado para dentro do ninho e a função é remover impurezas, prevenindo a contaminação do jardim de fungo. A segunda fase é o tratamento químico, em que as operárias depositam fluido fecal, pressionam e rasgam o substrato, sendo que o substrato original é reduzido a um grande número de pequenos fragmentos. Durante o tratamento químico ocorre a degradação inicial do substrato, permitindo com que o fungo se desenvolva mais rapidamente. A última fase é a incorporação, na qual as formigas inserem o substrato no fungo e depositam hifas do fungo no substrato recentemente inserido (Diniz & Bueno, 2010).
Dois padrões de comportamento no processo de cultivo do fungo podem ser observados entre os gêneros da tribo Attini. O primeiro é exibido pelos gêneros basais (Myrmicocrypta, Apterostigmae, Mycetarotes), sendo caracterizado pela ausência ou baixa frequência do tratamento químico. O segundo padrão é exibido pelos gêneros derivados (Trachymyrmex, Acromyrmex e Atta) e é caracterizado pela ocorrência desse tratamento. Além das fases do processo de cultivo do fungo, os gêneros da tribo Attini diferem no modo de divisão das tarefas. As operárias de Myrmicocrypta, Apterostigma e Mycetarotes desempenham todo o processo de maneira solitária, onde a mesma operária executa todas as tarefas. As operárias de Trachymyrmex executam o tratamento físico em grupos. Em Acromyrmex e Atta, todas as fases são executadas com a cooperação de vários indivíduos,
onde operárias de tamanhos diferentes desempenham tarefas diferentes (Andrade et al., 2002, Camargo et al., 2006; Diniz & Bueno, 2010). Isto sugere que a evolução do processo de cultivo do fungo é marcada por um aumento na importância do tratamento químico e que o polimorfismo das operárias das formigas cortadeiras contribuiu com esse avanço, pois essas formigas apresentam castas especializadas nas diferentes tarefas de cultivo do fungo, sem afetar as demais tarefas dentro da colônia, que são executadas por outras castas menos especializadas (Diniz & Bueno, 2010).

Forrageamento
Os atíneos inferiores forrageiam próximo de seus ninhos e os substratos utilizados para o cultivo do fungo incluem uma variedade de material orgânico, como fezes e carcaças de insetos e, principalmente, material vegetal encontrado na serrapilheira (De Fine Licht & Boomsma, 2010). Um estudo comparativo do comportamento de forrageamento entre atíneos inferiores (Cyphomyrmex, Mycetarotes, Mycocepurus, e Myrmicocrypta) e atíneos superiores generalistas (Sericomyrmexe Trachymyrmex) revelou que flores e frutos são mais frequentemente coletados por todos os gêneros durante a estação úmida. No entanto, durante a estação seca, os atíneos inferiores coletam principalmente fezes e carcaças de insetos e os atíneos superiores coletam principalmente partes vegetais (Leal & Oliveira, 2000). As distâncias de forrageamento de atíneos inferiores são de 1 a 2 metros, o que é consideravelmente menor do que as distâncias de forrageamento das formigas cortadeiras, as quais podem alcançar dezenas ou até mesmo centenas de metros (Leal & Oliveira 2000; Urbas et al., 2007).

Devido ao pequeno tamanho da colônia e também das operárias, os atíneos inferiores abrangem uma pequena área ao redor do ninho, quando comparada com Acromyrmex e Atta (Leal & Oliveira, 2000). Em Atta existe correlação positiva entre o tamanho da colônia e a distância de forrageamento. Colônias jovens de Atta sexdens forrageam em uma escala espacial menor do que colônias maduras (Kost et al., 2005). Colônias iniciais de Atta cephalotes Linnaeus forrageiam a uma distância de 7 m do ninho, enquanto que colônias maduras forrageiam a distâncias de até 80 m do ninho (Wetterer, 1994). O forrageamento de Acromyrmex e Atta foi mais bem estudado do que o forrageamento dos demais gêneros da tribo Attini.
O forrageamento das formigas cortadeiras é um processo que envolve seleção da planta, recrutamento de operárias, além do corte e transporte de material vegetal para o ninho. O fungo simbionte tem crescimento diferenciado quando é cultivado com substratos diferentes (Borba et al., 2006). Assim, determinadas espécies de plantas são sempre aceitas pelas formigas, embora essa aceitação varie muito. Parâmetros químicos e físicos da vegetação influenciam a aceitação da planta pelas formigas (Fowler & Stiles, 1980). Características físicas como dureza das folhas, presença de tricomas e presença de látex são fatores associados com a rejeição de determinadas plantas (Stradling, 1978). Também, o baixo conteúdo de água das folhas tem se mostrado como um fator repelente. De modo geral, as formigas cortadeiras têm preferência pelas partes tenras das plantas (Cherrett, 1972). O forrageamento tem início quando uma operária escoteira seleciona uma fonte de alimento e recruta as outras operárias, através de trilhas quimicamente marcadas com feromônios.

Durante o processo de recrutamento, as operárias escoteiras transmitem a informação sobre o local e a qualidade do recurso alimentar descoberto para as operárias recrutadas (Roces, 1994, 2002). As operárias recrutadas de Acromyrmex lundi (Guérin-Méneville) aprendem o odor da planta transportada pela escoteira e utilizam este odor na decisão sobre qual tipo de substrato deve ser transportado
(Roces, 1994). As operárias recrutadas de Atta balzani, Atta crassispinus e Atta rugosus integram a informação transmitida pela escoteira com sua própria experiência durante o processo de decisão do substrato que elas irão coletar (Lopes et al., 2004). As operárias de Acromyrmex heyeri Forel cortam fragmentos menores e mais leves e caminham significativamente mais rápido na fase inicial de forrageamento do que quando o forrageamento já está estabelecido. Essa otimização do tempo de caminhada das operárias no início do forrageamento é de grande importância devido à alta necessidade de transferência de informação entre as operárias no início do forrageamento e também para a monopolização do recurso coletado pela colônia (Bollazzi & Roces, 2011). Em Atta lundi, a velocidade das operárias recrutadas, o tamanho da carga e o comportamento de marcar a trilha com feromônios dependem da informação que elas recebem da escoteira sobre a qualidade do recurso (Roces & Núñez, 1993). As operárias recrutadas cortam fragmentos menores, depositam mais feromônio de trilha e caminham mais rapidamente em direção ao ninho quando recrutadas para coletar um alimento de alta qualidade. Depois de descobrir um novo recurso, o recrutamento para o local ocorrerá mais rapidamente se as operárias informadas retornam imediatamente ao ninho marcando a trilha com feromônio. Ao carregar um fragmento menor, a operária caminha mais rápido, podendo retornar prontamente à fonte de recurso. Embora cada operária carregue uma biomassa menor do que ela poderia carregar, a transferência de informação sobre a disponibilidade de recurso é acelerada, gerando o recrutamento de novas operárias, o que eleva a taxa global de tecido coletado por toda a colônia (Roces & Núñez, 1993).

A distância entre o ninho e o recurso também pode influenciar no tamanho do fragmento coletado, sendo que operárias recrutadas para fontes de recurso mais próximas do ninho cortam fragmentos menores do que aquelas operárias recrutadas para fontes de recurso mais distantes do ninho (Roces, 1990). As formigas cortadeiras podem utilizar sinais mecânicos durante o recrutamento. As operárias de Atta cephalotes estridulam durante o corte da folha, elevando e abaixando o gáster, de forma que o primeiro tergo do gáster é esfregado contra uma estrutura situada no pós-peciolo. As vibrações cuticulares produzidas pelo órgão estridulatório estendem-se ao longo do corpo e chega até a cabeça da operária que está cortando a folha. As operárias que estão próximas àquela que esta cortando, respondem a estas vibrações transmitidas ao longo do caule da planta, orientando-se em direção a fonte das vibrações, de forma que a estridulação age como sinal de recrutamento de alcance limitado (Roces & Hölldobler, 1996).

As vibrações estridulatórias também são utilizadas na comunicação entre as operárias maiores e as menores durante a defesa contra forídeos. As espécies de Atta e Acromyrmex são atacadas por mais de 20 espécies de moscas parasitóides pertencentes à família Phoridae (Diptera). Os forídeos atacam preferencialmente as operárias maiores nas trilhas de forrageamento (Feener & Musgo, 1990). As operárias menores de Atta cephalotes são atraídas pelas vibrações produzidas pelas operárias maiores que cortam e manipulam o fragmento de folha. As operárias menores sobem no fragmento transportado pela operária maior para defendê-la do ataque de forídeos (Roces & Hölldobler, 1995). Este comportamento só foi observado em regiões habitadas pelas moscas. Fora da área geográfica dos parasitas as formigas não apresentaram este comportamento. No entanto, o comportamento das operárias menores de “pegar carona” no fragmento transportado pelas operárias maiores pode apresentar múltiplas funções, como a defesa contra forídeos, a defesa contra contaminantes e a obtenção de seiva do fragmento de folha. A obtenção de seiva pelas operárias menores parece ser uma função secundária ou oportunista, porque é improvável que essas operárias saiam do ninho só para obter seiva (Vieira-Neto et al., 2006), pois elas podem ingerir a seiva durante a preparação do substrato dentro do ninho (Littledyke & Cherrett, 1976).

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Atta cephalotes
A funcão primária ao pegar carona é a defesa contra substâncias contaminantes
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Atta cephalotes
Pegar carona também é uma função de defesa contra
forídeos que colocam seus ovos nas operárias maiores
A defesa contra parasitóides é uma função importante, mas somente contra as espécies de forídeos que pousam no fragmento transportado pelas operárias maiores. Entretanto, dado que a maioria dos forídeos não pousa no fragmento e que o comportamento de pegar carona ocorre também durante a noite, quando os forídeos não são ativos, a função primária do comportamento de pegar carona provavelmente seja a defesa contra contaminantes. A proporção de operárias menores em fragmentos experimentalmente inoculados com um fungo contaminante é aproximadamente de quatro a seis vezes maior do que em fragmentos sem contaminantes ou inoculados com uma substância inerte (Vieira-Neto et al., 2006).
As formigas cortadeiras frequentemente cortam fragmentos de folhas que são correlacionados com a massa de seus corpos. A correlação positiva entre o tamanho da formiga e o tamanho do fragmento foi detectada tanto em Atta (Burd, 2000; Wetterer, 1990b), como em Acromyrmex (Roces & Núñez, 1993; Quirán & Steibel, 2001; Bollazzi & Roces, 2011). A combinação de tamanho é resultado do método geométrico de corte das folhas. As operárias ancoram as pernas posteriores na extremidade da folha e giram ao redor da folha, cortando-as. O tamanho da carga pode ser determinado diretamente pelo alcance que a operária tem enquanto corta e esse alcance depende do tamanho do corpo
da operária (Weber, 1972). Porém, há evidências de que nem todas as operárias cortam fragmentos tão grandes quanto são capazes, o que sugere que há um mecanismo mais flexível de seleção do tamanho da carga (Roces & Núñez, 1993). O tamanho da carga também é afetado pela densidade, espessura e dureza da folha, familiaridade com a planta ou distância da trilha de forrageamento (Nicholas-Orians & Schults, 1989; Roces, 1990).

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Uma mandíbula é ancorada na folha enquanto a outra vibra para executar o corte
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Acromyrmex niger executando o corte da folha tendo como basee a ancoragem de suas pernas posteriores

Uma operária de formiga-cortadeira pode transportar fragmentos vegetais que são muito mais pesados e mais longos do que o seu próprio corpo. As operárias transportam os fragmentos em uma posição vertical e ligeiramente inclinados para trás. Para manter o equilíbrio e controle da posição do fragmento carregado quando estão caminhando, as operárias de Atta vollenweideri Forel não seguram os fragmentos diferentemente entre as mandíbulas quando mudam de uma posição horizontal para uma posição inclinada da trilha, mas executam movimentos para cima ou para baixo, controlados pela cabeça, sendo capazes de ajustar o ângulo do fragmento e manter o equilíbrio (Moll et al., 2010).
 
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O equilíbrio e controle tem variação angular
conforme a relação entre o peso da formiga e tamanho/peso do fragmento vegetal

É comum entre as formigas cortadeiras a divisão de trabalho durante o forrageamento, onde algumas operárias cortam e outras operárias transportam o fragmento para o ninho. Como o corte é uma atividade energeticamente mais intensa do que o transporte, as operárias que cortam são significativamente maiores do que as operárias que transportam (Fowler & Robinson, 1979; Roces & Lighton, 1995; Röschard & Roces, 2003b). Um estudo revelou que as operárias de Atta cephalotes que apresentam as mandíbulas subdesenvolvidas ou desgastadas tendem a transportar os fragmentos em vez de cortá-los (Schofield et al., 2011). Quando o sítio de coleta está localizado próximo do ninho, a operária que corta geralmente transporta o fragmento até o ninho. No entanto, as operárias realizam o transporte em cadeia quando as trilhas de forrageamento são extensas, sendo que um fragmento pode ser transportado por duas a cinco operárias. O transporte em cadeia pode ocorrer com a transferência indireta do material coletado entre as operárias, ou seja, o material é deixado na trilha para ser coletado posteriormente por outra operária. Ou pode ocorrer a transferência direta, onde o fragmento é passado consecutivamente de uma operária para outra (Lopes et al., 2003; Röschard & Roces, 2003a; Röschard & Roces, 2011). Com o transporte em cadeia há uma otimização do transporte de material vegetal para o ninho e aumento da eficiência do trabalho, porque as operárias tornam-se especialistas nas tarefas realizadas. Além disso, o transporte em cadeia aumenta a transferência de informação sobre a espécie de planta coletada e sua qualidade (Röschard & Roces, 2003a; Röschard & Roces, 2011).

Um fenômeno interessante que ocorre durante o forrageamento das formigas cortadeiras é a rejeição latente, em que um determinado vegetal é aceito inicialmente, no entanto, após 10 a 16 horas do início da coleta, o material vegetal é rejeitado e a colônia continua rejeitando a planta por semanas ou meses (Ridley et al., 1996; Herz et al., 2008; Saverschek et al., 2010). As formigas aprendem a rejeitar o material vegetal que contém substâncias químicas prejudiciais para o fungo ou para as formigas. Em um experimento de laboratório, as operárias de Atta laevigata, Atta sexdens rubropilosa Forel, Atta subterraneus e Atta octospinosus coletaram inicialmente iscas de casca laranja contendo o fungicida cicloheximida. No entanto, elas pararam de coletar a isca e a rejeição foi mantida por muitas semanas, sendo que as colônias também rejeitaram as iscas de casca de laranja que não continham o fungicida. Os autores sugeriram que se o substrato causa efeito tóxico ao fungo, o fungo produz um sinal químico que faz com que as operárias parem de coletar o material (Ridley et al., 1996). O sinal produzido pelo fungo não afeta diretamente as operárias que estão forrageando, mas sim, aquelas operárias que estão em contato com o fungo, sugerindo que a informação é transferida pelas operárias menores (que cultivam o fungo) para as operárias maiores (que forrageiam) (North et al., 1999).

Em um experimento de campo, a aceitabilidade de 10 espécies de plantas raramente coletadas pelas formigas cortadeiras foi testada em colônias de Atta colombica localizadas em dois ambientes onde as plantas estavam presentes ou não. As colônias localizadas no habitat onde as plantas estavam presentes evitaram todas as espécies no primeiro contato, sugerindo uma experiência prévia das operárias com as plantas. As colônias localizadas no hábitat onde as espécies de plantas não estavam presentes aceitaram as plantas no primeiro contato, entretanto, evitaram quatro espécies de plantas quando oferecidas após 24 e 48 h. O comportamento de rejeição durou 18 semanas, até que as operárias coletaram novamente as plantas, indicando que as operárias aprendem a rejeitar determinadas espécies de plantas, mas retornam a coletar o vegetal quando a população de operárias é renovada (Saverschek et al., 2010).
A atividade de forrageamento das formigas cortadeiras é influenciada por vários fatores ambientais, como temperatura, intensidade de luz, pressão atmosférica e umidade (Fowler, 1979). A atividade de forrageamento de Atta sexdens e Atta cephalotes é principalmente diurna durante o inverno e noturna durante o verão (Fowler & Robinson, 1979; Wetterer, 1990a). Já a atividade de forrageamento de Atta colombica é mais frequente durante o dia (Wirth et al., 1997), enquanto que em Acromyrmex subterraneus subterraneus (Forel) é principalmente noturna (Maciel et al., 1995). Em Atta cephalotes ocorrem mudanças no tamanho das operárias durante o forrageamento diário, sendo que as operárias que forrageiam durante a noite são significativamente maiores do que as operárias que forrageiam durante o dia. Uma possível explicação seria que as operárias maiores talvez evitem a atividade fora do ninho durante o dia, devido a problemas com a dessecação. Outra possibilidade seria que as operárias maiores estariam evitando o ataque de parasitóides que apresentam hábitos diurnos e atacam preferencialmente as formigas maiores (Wetterer, 1990a).

Formigas Cortadeiras: importância ecológica e econômica
As formigas são insetos importantes em ecossistemas naturais e alterados, cumprindo uma variedade de funções ecológicas, devido aos seus hábitos de nidificação, amplo espectro de alimentação e associação com numerosas espécies de plantas e animais (Hölldobler & Wilson, 1990). As formigas cortadeiras dos gêneros Atta (saúvas) e Acromyrmex (quenquéns) utilizam essencialmente substratos vegetais frescos para o cultivo do fungo do qual se alimentam. Portanto destacam-se, como as formigas de importância econômica, pois são nocivas ao sistema agroflorestal, já que podem cortar e
utilizar ampla diversidade de espécies vegetais que são cultivadas pelo homem (Della Lucia et al., 2011). As formigas cortadeiras podem causar a desfolha total, tanto de mudas como de plantas adultas. No entanto, a idade das plantas pode influenciar na vulnerabilidade aos prejuízos causados por formigas. Os danos são maiores em plantas jovens, sendo que na fase inicial do plantio, as perdas por esses insetos podem ser irreversíveis, pela fragilidade das mudas (Della Lucia et al., 2011; Hölldobler & Wilson, 1990). Os ataques de formigas cortadeiras além de provocarem a diminuição de produção das plantas, também diminuem a resistência das mesmas, deixando-as mais suscetíveis ao ataque de outros insetos e de doenças (Ferreira, 1989).
Nem todas as espécies de formigas cortadeiras são consideradas pragas. As espécies de saúvas que apresentam importância econômica são: Atta bisphaerica Forel, Atta capiguara Gonçalves, Atta cephalotes, Atta laevigata, Atta sexdens piriventris Santschi, Atta sexdens rubropilosa, Atta sexdens sexdens Linnaeus e Atta vollenweideri. As espécies de quenquéns que apresentam importância econômica são: Acromyrmex aspersus (F. Smith), Acromyrmex balzani, Acromyrmex coronatus (Fabricius), Acromyrmex crassispinus, Acromyrmex fracticornis (Forel), Acromyrmex heyeri, Acromyrmex landolti landolti Forel, Acromyrmex laticeps laticeps Emery, Acromyrmex laticeps nigrosetosus Forel, Acromyrmex lobicornis Emery, Acromyrmex niger, Acromyrmex octospinosus, Acromyrmex rugosus rochai Forel, Acromyrmex rugosus rugosus (F. Smith), Acromyrmex striatus (Roger), Acromyrmex subterraneus molestans Santschi e Acromyrmex subterraneus subterraneus (Costa et al., 2008).

As saúvas são consideradas as pragas mais importantes dos plantios florestais, principalmente de Eucalyptus e Pinus, devido aos ataques intensos e constantes às plantas, causando prejuízos consideráveis (Della-Lucia et al., 2011). As desfolhas provocadas por saúvas afetam significativamente o volume final de madeira das espécies Eucalyptus camaldulensis Dehnh, Eucalyptus citriodora Hook e Eucalyptus tereticornis Smith (Zanetti et al., 2000a), sendo que a redução na produção de madeira para cada 2,67 m² de área de sauveiro é de 0,68; 3,26 e 1,78% em cada espécie, respectivamente, em plantios comerciais em áreas de Cerrado em Minas Gerais. O nível de dano econômico nesse caso varia entre 7,02 e 34,86 m² de terra solta por hectare (Zanetti et al., 2003). Em plantios de eucalipto em áreas de Mata Atlântica em Minas Gerais, as formigas cortadeiras reduzem a produtividade de madeira entre 0,04 a 0,13 m³ ha-¹, para cada m² de área de terra solta de sauveiro, a depender do sítio cultivado com eucalipto. O nível de dano econômico estimado é de 13,4 a 39,2 m² de terra solta por hectare (Souza et al., 2011). Densidades maiores que 30 formigueiros por hectare de Atta laevigata em plantios de Pinus caribaea Mor., com 10 anos de idade, na Venezuela, podem reduzir mais de 50% da produção de madeira por hectare (Hernández & Jaffé, 1995).
A voracidade das espécies de Acromyrmex é menor que das espécies de Atta, pelo menos em plantios de Pinus. As plantas de Pinus taeda Linnaeus sofrem perdas tanto em diâmetro como em altura, devido à ação desfolhadora das espécies Acromyrmex heyeri e Acromyrmex lobicornis, na província de Corrientes, Argentina. Os ataques a partir dos 24 meses não são significativamente prejudiciais ao desenvolvimento das plantas (Cantarelli et al., 2008). A espécie Acromyrmex crassispinus causa prejuízos às plantas de Pinus taeda somente nos primeiros meses de idade do plantio, com maior impacto nos primeiros 30 dias no planalto norte de Santa Catarina (Nickele et al., 2012).

Apesar da condição de praga de algumas espécies de formigas cortadeiras em plantios agrícolas e florestais, estas formigas podem trazer benefícios em determinadas situações ou ambientes. As formigas cortadeiras podem atuar na dispersão de sementes (Pikarti et al., 2010). Além disso, baixas densidades de sauveiros em plantios de Pinus ou Eucalyptus com mais de três anos de idade afetam positivamente a produção de madeira por unidade de área, pois as formigas reduzem a competição entre as plantas remanescentes, que crescerão mais. No entanto, em altas densidades de sauveiros, tal efeito se torna nulo ou negativo, devido à mortalidade de grande número de plantas (Hernández & Jaffé, 1995; Zanetti et al., 2000a).

As formigas cortadeiras coletam grande quantidade de material vegetal que serve como substrato para o crescimento do fungo que é utilizado para a alimentação. O material resultante da decomposição do fungo, as formigas mortas e as partículas de solo são removidos do jardim de fungo para as câmaras de lixo. Os solos das câmaras de lixo são mais ricos em carbono orgânico e outros nutrientes do que os solos adjacentes (FarjiBrener & Ghermandi, 2008). Desse modo, as formigas cortadeiras podem ter impactos positivos sobre a estrutura química e física do solo e potencialmente beneficiar a vegetação, favorecendo o seu crescimento, pois em áreas com ninhos, o solo é menos resistente à penetração das raízes e a matéria orgânica presente nas câmaras de lixo favorece o aumento na fertilidade do solo. Determinadas espécies de plantas são mais abundantes e vigorosas quando se desenvolvem próximo às câmaras de lixo de formigas cortadeiras (Moutinho et al., 2003; Farji-Brener & Ghermandi, 2004).

As formigas cortadeiras do gênero Atta podem ser consideradas como engenheiras de ecossistemas. Um estudo na Mata Atlântica no Nordeste brasileiro mostrou que nas áreas de forrageamento dessas formigas a quantidade de luz que chega ao sub-bosque é maior e a riqueza e densidade de plantas imaturas é menor do que em áreas sem atividade destas formigas. As áreas dos ninhos diferenciam-se de áreas sem ninho, pelo microclima (luminosidade, temperatura e umidade do solo), composição do solo (conteúdo de carbono, nitrogênio, hidrogênio e capacidade de troca de cátions) e pela comunidade de plantas regenerantes, onde a densidade das mudas quase triplica e a sua riqueza duplica com o avanço da distância das colônias. Estas mudanças não se aplicam apenas à área do ninho (aproximadamente 48m²), mas se expandem para a área de entorno, alcançando até 200 m², indicando que até 6% da floresta estariam sendo modificados pela atividade das formigas cortadeiras (Meyer et al. 2011).

Considerações finais
Ao longo da história evolutiva da tribo Attini houve diversas transições que incluem a mudança de uma agricultura inferior, com o cultivo de um fungo menos especializado capaz de levar vida livre, para uma agricultura superior, com o cultivo de um fungo altamente especializado, que produz o gongilídio (estrutura especializada da hifa que acumula nutrientes e é preferencialmente consumida pelas formigas) e que apresenta um alto grau de domesticação. Além disso, houve a transição da utilização de partes mortas de plantas, cadáveres e fezes de insetos como substrato para o cultivo do fungo, para a utilização de partes frescas de plantas, recurso abundantemente disponível, para os gêneros Acromyrmex e Atta.
A transição evolutiva foi acompanhada ainda por várias modificações na história natural dessas formigas, incluindo o tamanho reduzido da rainha para um tamanho significativamente maior, a fecundação das rainhas por um único macho para a cópula múltipla, a transição de operárias monomórficas paraoperárias polimórficas e a ausência ou baixa frequência do tratamento químico durante o cultivo do fungo para a alta frequência desse tratamento. Transições adicionais aconteceram no ancestral das espécies de Atta, pois somente esse gênero funda os ninhos de maneira claustral, as rainhas são de tamanho muito grande, o polimorfismo é altamente desenvolvido na casta operária (os soldados são encontrados somente em ninhos de Atta) e as colônias são enormes, contendo milhões de indivíduos.

Todas essas transições levaram ao grande sucesso ecológico do grupo, especialmente do gênero Atta, que é o mais derivado da tribo e que apresenta a maior complexidade social. A origem da fungicultura da tribo Attini ainda é obscura, pois não está claro se a fungicultura em atíneos surgiu de um ancestral micofágico ou de um fungo que utilizava formigas como vetores. Suporte mais consistente para qualquer uma das hipóteses da origem da fungicultura em atíneos viria com a descoberta do grupo irmão da tribo Attini, pois ajudaria a revelar os hábitos alimentares da espécie ancestral. Dessa maneira, o estudo detalhado da bioecologia dos atíneos mais primitivos e também das espécies mais próximas da tribo Attini seria o caminho mais promissor para o entendimento da origem da simbiose entre fungo e formigas.

O sistema de simbiose entre fungo e as formigas é muito mais complexo do que se supunha inicialmente, pois microorganismos adicionais fazem parte desse sistema: o fungo parasita do gênero Escovopsis, a bactéria Pseudonocardia e outras bactérias filamentosas e a levedura negra do gênero Phialophora. Os estudos sobre os microorganismos associados às formigas da tribo Attini devem ser realizados não apenas para demonstrar a presença de novas associações, mas também para compreender o real papel desses microorganismos na simbiose com as formigas. Um melhor entendimento da interação entre estes organismos poderia auxiliar na descoberta de novas moléculas oriundas desses simbiontes, trazendo benefícios para o homem, se fossem explorados do ponto de vista industrial ou médico. Além disso, poucos estudos exploraram a possível utilização e manipulação desses microorganismos para o controle biológico das formigas cortadeiras.

As espécies de Atta são as formigas mais estudadas da tribo Attini, porque apresentam as maiores colônias e porque causam os maiores danos aos plantios agrícolas e florestais. Em contraste, pouco se sabe sobre a bioecologia dos gêneros Mycetagroicus, Kalathomyrmex e Paramycetophylax, que foram descritos recentemente. Assim, estudos devem ser conduzidos com as espécies de todos os gêneros da tribo. É possível que novas espécies e novos sistemas de agricultura das formigas cultivadoras de fungo sejam descobertos com esses estudos. O controle de formigas cortadeiras têm sido estabelecido de maneira padronizada na maioria dos plantios brasileiros, não levando em consideração as particularidades da região (bioma, clima, sítio, espécie vegetal cultivada, etc.), as espécies de formigas, nem os níveis de infestação. Se o controle fosse baseado em estimativas corretas de dano em cada região, poderia ocorrer a diminuição do uso de iscas e, como consequência, gastos consideráveis e efeitos maléficos do uso de inseticidas ao ambiente seriam evitados.

A adoção de métodos de controle mais específicos e efetivos para as formigas cortadeiras, que reduzam o impacto ambiental, deve ser intensificada ao longo do tempo, a fim de reduzir ao máximo o uso de produtos químicos tradicionais. O controle biológico, o uso de plantas resistentes, o de extratos vegetais e o de feromônios são estratégias promissoras ao controle de formigas cortadeiras, porém, até o momento não são aplicáveis, pois necessitam de maiores pesquisas, tanto em nível de laboratório, como de campo, porque a maioria dos experimentos foi realizada somente em condições laboratoriais.
Em grandes áreas cobertas por monoculturas deve haver um monitoramento rigoroso e constante da população de formigas cortadeiras, pois o conhecimento da densidade e tamanho dos ninhos nestas áreas resultará em economia de insumos, mão-de-obra e preservação ambiental. Vale salientar que é possível conviver com alguns níveis de infestação em florestas plantadas se o sub-bosque for mantido, porque, muitas vezes, as formigas cortadeiras atacam a espécie de interesse econômico pela falta de outros recursos vegetais. Assim, se a vegetação nativa entre as linhas de plantio for mantida, as formigas terão alternativas de recursos para o forrageamento. Também é necessário ampliar os estudos relacionados com a ocorrência das espécies de formigas cortadeiras em áreas cultivadas, a voracidade das espécies, as espécies de plantas atacadas, o período de revoada, enfim, estudos de biologia, ecologia e comportamento das espécies de formigas cortadeiras, especialmente do gênero Acromyrmex, que ainda é pouco estudado e que apresenta grande importância econômica. Estes estudos forneceriam subsídios importantes para melhorar os métodos de controle de formigas cortadeiras.


Fonte:
Revista Pesquisa Florestal Brasileira v.33, n.73, p.53-72, jan/mar 2013.

Compilado por Márcio Dias - Blog Formigas Brasil
Última modificação em 01 agosto 2013


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